Η Πινακοθήκη της Ακαδημίας διαθέτει την πλουσιότερη συλλογή έργων ζωγραφικής από τη Βενετία και την ευρύτερη περιοχή του Βένετο, τεκμηριώνοντας την εξέλιξή της από τον14ο έως τον 18ο αιώνα. Αρχικά δημιουργήθηκε ως συλλογή έργων των σπουδαστών της Ακαδημίας και αύξησε σταδιακά την κληρονομιά της -κυρίως μετά την κατάργηση των θρησκευτικών ιδρυμάτων από τον Ναπολέοντα- χάρη σε ιδιωτικά κληροδοτήματα. Έναν πρώτο πυρήνα πρώιμης βενετικής ζωγραφικής, με έργα των Πάολο Βενετσιάνο, Λορέντσο Βενετσιάνο και Γιακομπέλο ντελ Φιόρε, ακολουθούν έργα που αποτελούν σημαντικές μαρτυρίες για την περίοδο της βενετικής Αναγέννησης, πίνακες των Τζοβάνι Μπελίνι, Βιτόρε Καρπάτσο και Τσίμα ντα Κονελιάνο, χωρίς να παραλείψουμε τους θαυμαστούς κύκλους των ζωγραφικών έργων που προορίζονταν για τη διακόσμηση των διαφόρων "σκουόλε", όπως ο "Βίος της Αγίας Ούρσουλας" ή τα "Θαύματα του Τίμιου Ξύλου", που αποτελούν χαρακτηριστική πλευρά της βενετικής ζωγραφικής. Καύχημα της Πινακοθήκης αποτελούν επίσης οι συνθέσεις της μεγάλης βενετικής περιόδου του 16ου αιώνα, που εκπροσωπείται από τα αριστουργήματα των Τζορτζόνε, Λορέντσο Λότο, Πάολο Βερονέζε, Τιντορέτο και Τιτσιάνο.